Germany
May 21, 2013
It is the first time scientists have decoded the genome of a plant pathogen and its plant host from dried herbarium samples. This opens up a new area of research to understand how pathogens evolve and how human activity impacts the spread of plant disease.
A potato specimen from the Kew Garden herbarium, collected in 1847, during the height of the Irish famine. The legend reads “Botrytis infestans”, because it was not known yet that Phytophthora does not belong to the mildew causing Botrytis fungi.© Marco Thines/Senckenberg Gesellschaft für Naturforschung
Phytophthora infestans changed the course of history. Even today, the Irish population has still not recovered to pre-famine levels. “We have finally discovered the identity of the exact strain that caused all this havoc”, says Hernán Burbano from the Max Planck Institute for Developmental Biology.
For research to be published in eLife, a team of molecular biologists from Europe and the US reconstructed the spread of the potato blight pathogen from dried plants. Although these were 170 to 120 years old, they were found to have many intact pieces of DNA.
"Herbaria represent a rich and untapped source from which we can learn a tremendous amount about the historical distribution of plants and their pests - and also about the history of the people who grew these plants," according to Kentaro Yoshida from The Sainsbury Laboratory in Norwich.
The researchers examined the historical spread of the fungus-like oomycete Phytophthora infestans, known as the Irish potato famine pathogen. A strain called US-1 was long thought to have been the cause of the fatal outbreak. The current study concludes that a strain new to science was responsible. While more closely related to the US-1 strain than to other modern strains, it is unique. "Both strains seem to have separated from each other only years before the first major outbreak in Europe," says Burbano.
The researchers compared the historic samples with modern strains from Europe, Africa and the Americas as well as two closely related Phytophthora species. The scientists were able to estimate with confidence when the various Phytophthora strains diverged from each other during evolutionary time. The HERB-1 strain of Phytophthora infestans likely emerged in the early 1800s and continued its global conquest throughout the 19th century. Only in the twentieth century, after new potato varieties were introduced, was HERB-1 replaced by another Phytophthora infestans strain, US-1.
The scientists found several connections with historic events. The first contact between Europeans and Americans in Mexico in the sixteenth century coincides with a remarkable increase in the genetic diversity of Phytophthora. The social upheaval during that time may have led to a spread of the pathogen from its center of origin in Toluca Valley, Mexico. This in turn would have accelerated its evolution.
The international team came to these conclusions after deciphering the entire genomes of 11 historical samples of Phytophthora infestans from potato leaves collected over more than 50 years. These came from Ireland, the UK, Europe and North America and had been preserved in the herbaria of the Botanical State Collection Munich and the Kew Gardens in London.
"Both herbaria placed a great deal of confidence in our abilities and were very generous in providing the dried plants," said Marco Thines from the Senckenberg Museum and Goethe University in Frankfurt, one of the co-authors of this study. "The degree of DNA preservation in the herbarium samples really surprised us," adds Johannes Krause from the University of Tübingen, another co-author. Because of the remarkable DNA quality and quantity in the herbarium samples, the research team could evaluate the entire genome of Phytophthora infestans and its host, the potato, within just a few weeks.
Crop breeding methods may impact on the evolution of pathogens. This study directly documents the effect of plant breeding on the genetic makeup of a pathogen. "Perhaps this strain became extinct when the first resistant potato varieties were bred at the beginning of the twentieth century," speculates Yoshida. “What is for certain is that these findings will greatly help us to understand the dynamics of emerging pathogens. This type of work paves the way for the discovery of many more treasures of knowledge hidden in herbaria.”
Das Herbarium als Geschichtsbuch – dem Erreger der Kartoffelfäule auf der Spur - Molekularbiologen rekonstruieren die historische Verbreitung des Kartoffelfäule-Erregers aus Herbar-Belegen
Für Botaniker waren Herbarien, in denen Belege getrockneter Pflanzen über Jahrhunderte aufbewahrt werden, schon immer ein Schatz. Doch auch Molekulargenetiker werden die wertvollen Sammlungen in Zukunft weit umfangreicher nutzen als bisher. In einer bahnbrechenden Studie hat ein internationales Team von Wissenschaftlern, darunter Forscher vom Max-Planck-Institut für Entwicklungsbiologie in Tübingen, gezeigt, dass aus historischen Proben das Erbgut von Pflanzen ebenso wie das ihrer Krankheitserreger sehr akkurat ausgelesen werden können. Herbarien sind also eine reiche und bislang kaum genutzte Quelle, um mehr über die historische Verbreitung von Pflanzen und ihren Schädlingen zu erfahren - und damit auch über die Geschichte des Menschen.
Ein Herbarbeleg eines Kartoffelblatts aus der Sammlung der Kew Gardens aus dem Jahr 1847, gesammelt auf dem Höhepunkt der irischen Hungersnot. Es ist als „Botrytis infestans“ beschriftet, da es noch nicht bekannt war, dass es sich nicht um einen Echten Mehltau (Botrytis) handelt.© Marco Thines/Senckenberg Gesellschaft für Naturforschung
© Marco Thines/Senckenberg Gesellschaft für Naturforschung
Phytophthora infestans schrieb Geschichte, als der Erreger 1845 und in den darauf folgenden Jahren große Teile der europäischen Kartoffelernte vernichtete. Kein Land wurde dabei so hart von der Kartoffelfäule getroffen wie Irland. Die große Hungersnot dort war ein einschneidendes Ereignis in der europäischen und amerikanischen Geschichte. Eine Million Iren verhungerten, mindestens eine weitere Million verließ das Land – die meisten davon in Richtung USA. Bis heute hat die Bevölkerungszahl Irlands nicht die Höhe von vor der Hungersnot wieder erreicht.
Bis vor etwa 40 Jahren gab es in Nordamerika und in Europa nur einen einzigen P. infestans Typ, genannt US-1. Der US-1 Stamm galt daher lange auch als Verursacher des fatalen ersten Ausbruchs im 19. Jahrhundert. Aus der Analyse eines ersten, winzigen Erbgutschnipsels schloss man jedoch 2001, dass der historische Erregertyp stattdessen näher mit den heute vorherrschenden Stämmen verwandt gewesen sein soll.
Die aktuelle Studie widerlegt diese paradoxe Ansicht: Der historische Erreger, den das Forscherteam HERB-1 genannt hat, ist demnach zwar nicht mit dem US-1 Stamm identisch, aber sehr nahe mit ihm verwandt. "Beide Linien haben sich vermutlich erst Jahre vor dem großen europäischen Ausbruch voneinander getrennt", erläutert Burbano. Die neuen Befunde stimmen damit auch mit den historischen Erkenntnissen überein, dass die Kartoffelfäule höchstwahrscheinlich über Nordamerika nach Europa kam. "Es war eine regelrechte Pandemie", so Erstautor Kentaro Yoshida vom Sainsbury Laboratory im Norwich – und Irland war nur der erste, besonders traurige Höhepunkt. HERB-1 wütete weltweit über 50 Jahre lang, ohne dass es großer genetischer Veränderungen bedurfte. Erst im 20. Jahrhundert, nachdem neue Kartoffelsorten eingeführt worden waren, wurde HERB-1 von US-1 als erfolgreichster P. infestans Stamm abgelöst.
Grundlage für die umfangreichen Schlussfolgerungen war die Analyse des gesamten Erbguts von Phytophthora und seinen Kartoffelwirten aus elf historischen Proben. Diese waren in Irland, Großbritannien, Kontinentaleuropa und Nordamerika gesammelt und in den Herbarien der Botanischen Staatssammlung München und der Kew Gardens in London aufbewahrt worden. „Beide Herbarien haben uns viel Vertrauen entgegengebracht und sind sehr großzügig bei der Bereitstellung der getrockneten Pflanzen gewesen“, betont Marco Thines vom Senckenberg-Museum und der Goethe-Universität in Frankfurt, einer der Koautoren.
„Der Erhaltungsgrad der DNA aus den Herbarien hat uns sehr überrascht", sagt Johannes Krause von der Universität Tübingen, ebenfalls Koautor. Die bemerkenswerte Qualität und Quantität der DNA in den elf Herbarbelegen erlaubte es dem Forscherteam, das gesamte Erbgut von Phytophthora infestans innerhalb von wenigen Wochen auszulesen.
Die Wissenschaftler verglichen die historischen Proben mit modernen Stämmen sowie mit zwei nah verwandten Phytophthora-Arten. Aufgrund der 150 Jahre langen Zeitspanne, über die die einzelnen Proben gesammelt worden waren, konnten die Wissenschaftler genau abschätzen, wann sich die verschiedenen Phytophthora-Stämme voneinander trennten. Auch hier fanden sich Zusammenhänge mit historischen Ereignissen. So fällt der erste Kontakt zwischen Amerikanern und Europäern in Mexiko genau in die Zeit, in der die genetische Vielfalt von P. infestans einen großen Schub erfuhr. Vermutlich wurde der Erreger damals, zu Beginn des 16. Jahrhunderts, von seinem Ursprungsort im mexikanischen Tolucatal schlagartig weiter verbreitet. Dadurch kam es wohl zu einer Beschleunigung seiner Evolution.
Der historische HERB-1 Stamm ist aus modernen Ausbrüchen bislang nicht bekannt. "Womöglich ist dieser Erregertyp ausgestorben, als zu Beginn des 20. Jahrhunderts die ersten resistenten Kartoffelpflanzen gezüchtet wurden", spekuliert Yoshida. „Auf jeden Fall sind die Erkenntnisse aus dieser Studie sehr wertvoll, um die Dynamik von neu auftretenden Krankheitserregern besser zu verstehen.“ Darüber hinaus kann man davon ausgehen, dass bald viele weitere in Herbarien schlummernde Schätze gehoben werden.
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