Zurich, Switzerland
January 8, 2015

Petunia flower. (Image: Hiroyuki Kakui)

Plants use genetic mechanisms to prevent inbreeding by recognizing self and non-self pollen. Researchers from the Institute of Evolutionary Biology and Environmental Studies at the University of Zurich have now found evidence that a group of 18 male proteins recognize 40 female proteins between them – in contrast to one-to-one relationships studied to date. The self-recognition mechanism in petunia shows similarities to the immune defense in vertebrates.

The ability of many plant species to recognize and reject one’s own pollen enables them to avoid inbreeding as genetic defects can occur in offspring. Plants recognize their own pollen by a molecular mechanism, known as ‘self-incompatibility’ or ‘SI’. Previous studies revealed that plants and animals have evolved so-called one-to-one self-recognition systems where a single male protein is capable of recognizing a single female protein which can trigger a pollen rejection response.

Picture of a petunia on the cover of Nature Plants. (Image: Takayama et al., Nature Plants)

A team of plant scientists from the Institute of Evolutionary Biology and Environmental Studies at the University of Zurich headed by Professor Kentaro Shimizu has previously studied the one-to-one SI system in the model plant Arabidopsis. The researchers at UZH and their collaborators from the Nara Institute in Japan have described a new SI system in petunias that is unlike the previously studied one-to-one self-rejection systems in other plants. Using state-of-the-art sequencing methods, Dr. Timothy Paape at UZH and Dr. Ken-ichi Kubo and colleagues from Japan are the first to demonstrate that the petunia system is highly complex. Petunias, which are members of the Solanaceae family (nightshades), do not use a one male and one female protein recognition system, but rather many proteins are involved in self-recognition process of SI. In total, 18 male proteins recognize 40 female proteins which are toxic to the plant’s own pollen and thus prevent fertilization.

“This self-incompatibility system is the largest one discovered in any plant species,” says Paape. “Our large-scale study allows us to answer many long-standing questions about the evolutionary genetics of RNase based SI because the corresponding genetic diversity in both male and female genes is very different.” The report was featured by the cover picture of the premier issue of Nature Plants.

Complex recognition interplay

The self-incompatibility mechanism shows similarities to disease recognition in animal immune systems, where the organism’s own proteins identify and detoxify harmful pathogens. Proteins that are encoded by self-incompatibility genes (S-genes) are involved in the self-recognition process. As the UZH plant scientists write in their publication in Nature Plants, the exact interplay between the male, termed SLF proteins (S-locus F-box proteins), and female proteins, known as S-RNases (S-ribonucleases) is highly complex in petunias. In petunias, often a single male protein recognizes and detoxifies several female proteins while in other cases a single female protein is recognized by only a few male proteins.

“Complex defense and genetic recognition mechanisms are difficult to study in animals because it is challenging to identify the interacting genes in both the host and the pathogen. The S-RNase based SI system in Petunia shows similar evolutionary patterns to what we expect for immune defense systems in vertebrates, including humans,” says Paape. “The identification of the corresponding male and female SI genes allows us to study how a complex recognition system evolves and is maintained at the genetic level.”

Big plus for breeding

Understanding the genetics of SI is also important in plant breeding. “It might be useful for breeders to obtain yields from vital hybrids while at the same time there can be a risk that no fruit will be produced if fertilization is prevented,” explains Professor Shimizu. The researchers also reported a similar number of male SLF protein types in potatoes and tomatoes, both important crop species also in the nightshade family. A similar S-RNase based SI systems is also present in important fruit trees not in the nightshade family, such as apples and pears. Identifiying the relevant genes that directly affect crop yields could provide useful tools for plant breeders.

Literature:

Ken-ichi Kubo, Timothy Paape, Masaomi Hatakeyama, Tetsuyuki Entani, Akie Takara, Kie Kajihara, Mai Tsukahara, Rie Shimizu-Inatsugi, Kentaro K. Shimizu* and Seiji Takayama*. Gene duplication and genetic exchange drive the evolution of S-RNase-based self-incompatibility in Petunia. Nature Plants. 8. Januar, 2015. DOI: 10.1038/NPLANTS.2014.5

* Corresponding authors

Ausgeklügeltes System verhindert bei Petunie die Selbstbefruchtung

Pflanzen nutzen genetische Mechanismen, um Inzucht zu vermeiden, indem sie den eigenen von fremdem Pollen unterscheiden. Forschende des Instituts für Evolutionsbiologie und Umweltwissenschaften der Universität Zürich weisen nun nach, dass eine Gruppe von 18 männlichen Proteinen gemeinsam 40 weibliche Proteine erkennen – im Gegensatz zu der bis anhin untersuchten Eins-zu-eins-Erkennung. Dieser Selbsterkennungs-Mechanismus bei der Petunie ähnelt der Immunabwehr bei Wirbeltieren.

Pflanzen versuchen eine Selbstbefruchtung durch ihre eigenen Pollen zu verhindern. So können sie Inzucht vermeiden, da beim Nachwuchs, der aus nur eigenem Erbgut entsteht, genetische Fehler in Form von Missbildungen oder Disfunktionen auftreten können. Pflanzen erkennen ihren eigenen Pollen über den sogenanten Selbstinkompatibilität- oder SI-Mechanismus, der sich auf molekularer Ebene abspielt. Bisherige Studien zeigen, dass Pflanzen – und auch Tiere – eine so genannte Eins-zu-eins-Erkennung entwickelt haben: Ein männliches Protein ist in der Lage, ein weibliches Protein zu erkennen, was, falls nötig, eine Abwehrreaktion in Gang setzt. Pflanzenwissenschaftler der UZH rund um Prof. Kentaro Shimizu haben eine solche Eins-zu-eins-Identifizierung bei der Modellpflanze Arabidopsis, der Schaumkresse, nachgewiesen.

Nun doppeln die Forschenden des Instituts für Evolutionsbiologie und Umweltwissenschaften der Universität Zürich mit erstaunlichen Erkenntnissen aus der Welt der Petunien nach und beschreiben ein neues SI-System, welches anders als die bis anhin beschriebenen Eins-zu-eins-Systeme funktioniert. Dr. Timothy Paape und Kollegen aus Zürich sowie Dr. Ken-ichi Kubo und Kollegen aus Japan sind die Ersten, die mit Hilfe von modernsten Sequenzierungsmethoden zeigen konnten, dass das System der Petunie sehr komplex ist: Bei diesen Nachtschattengewächsen sind nämlich nicht nur je ein männliches und ein weibliches Protein, sondern viele Proteine an der Selbsterkennung und daraus folgender Selbstinkompatibilität beteiligt. 18 männliche Proteine erkennen zusammen 40 weibliche Proteine, die schliesslich giftig für den eigenen Pollen sind und dadurch eine Befruchtung verhindern.

«Dieses umfassende Selbstinkompatibilitäts-System ist das grösste, das bisher in einer Pflanze nachgewiesen wurde. Noch nie wurde eine so grosse Anzahl an unterschiedlichen genetischen Kopien in einer Art gefunden», sagt Timothy Paape. «Damit können wir mit dieser gross angelegten Studie viele bisher unbeantwortete Fragen über die Evolution auf genetischer Ebene klären.» Diese Publikation wurde sogar ausgewählt, das Deckblatt der aktuellen Nature Plants Ausgabe zu zieren.

Komplexes Zusammenspiel der Erkennung

Der Selbstinkompatibilitäts-Mechanismus funktioniert ähnlich wie die Erkennung eines Pathogens, bei der eigene Proteine den Erreger identifizieren und dieser in der Folge ausser Gefecht gesetzt wird. In die Selbsterkennung involviert sind Proteine, die von Selbstinkompatibilitäts-Genen (S-Genen) kodiert werden. Das exakte Zusammenspiel dieser männlichen so genannten SLF-Proteinen (S-locus-F-box proteins) und weiblichen Proteinen namens S-RNases (S-Ribonucleases) bei der Petunie ist hochkomplex, wie die UZH-Pflanzenwissenschaftler in ihrer Publikation schreiben: Mal erkennt ein einzelnes männliches Protein mehrere weibliche Proteine, während ein einzelnes weibliches Protein oft nur von wenigen männlichen erkannt wird.

«Der Selbstinkompatibilitäts-Mechanismus ist ausserdem der Immunabwehr bei Wirbeltieren, zu denen ja der Mensch gehört, sehr ähnlich», so Paape. Komplexe Abwehrmechanismen seien schwierig in Tiermodellen zu untersuchen, da sowohl im Wirt wie auch im Pathogen die interagierenden Gene gefunden werden müssten. «Genau hier bringt unser System grosse Vorteile, um die Evolution von komplexen Abwehrmechanismen auf genetischer Ebene zu verstehen.»

Grosser Nutzen für die Züchtung

Der Mechanismus der Selbsterkennung ist auch in der Pflanzenzucht wichtig: «Er kann für Züchterinnen und Züchter von Nutzen sein, um Erträge aus vitalen Hybriden zu ziehen. Gleichzeitig birgt er aber die Gefahr, dass keine Früchte wachsen», erklärt der Pflanzenwissenschaflter der UZH. Seine Gruppe berichtet ausserdem von ähnlicher Anzahl an männlichen SLF-Protein-Typen bei Kartoffeln und Tomaten. Und wie bei der Petunie kommen ebenfalls bei Fruchtbäumen wie Apfel und Birne die gleichen Selbstinkompatibilitäts-Systeme mit den entsprechenden Genen und Proteinen vor. Das heisst: Eine Isolation von relevanten Genen könnte neue interessante Möglichkeiten für die Zucht von Nutzpflanzen ergeben.

Literatur:

Ken-ichi Kubo, Timothy Paape, Masaomi Hatakeyama, Tetsuyuki Entani, Akie Takara, Kie Kajihara, Mai Tsukahara, Rie Shimizu-Inatsugi, Kentaro K. Shimizu* and Seiji Takayama*. Gene duplication and genetic exchange drive the evolution of S-RNase-based self-incompatibility in Petunia. Nature Plants. 8. Januar, 2015. DOI: 10.1038/NPLANTS.2014.5

* Corresponding authors