Spain
November 28, 2024
- Symbiotic relationships between plant and fungi are key for nutrient interchange among them and have beneficial consequences for the environment.
- Researches have described for the first time that fungal small RNA molecules travel inside root cells to inactivate plant genes, leading to promotion of fungal colonization.
- This discovery opens the door to potential applications in agriculture, such as reduction of fertilizers, resilience to drought and high temperatures, or increase in CO2 fixation.
In a recent study published in New Phytologist, researchers from CRAG, in collaboration with the University of Torino, reveal a novel mechanism of cross-kingdom communication, providing new insights into how plants and fungi interact and live together with reciprocal benefits. The work, co-led by Ignacio Rubio-Somoza, CSIC researcher at CRAG, and Professor Luisa Lanfranco from the University of Torino, presents the first experimental evidence that fungal small RNA molecules (sRNAs) can silence plant genes to facilitate the establishment of a symbiotic relationship.
Ancient symbiosis for old and modern challenges
Approximately 450 million years ago, as plants began colonizing land, they encountered a harsh environment. Symbiotic partnerships between plants and fungi, particularly mycorrhizal fungi, became crucial for survival. These partnerships, based on a trade of nutrients, allow plants to obtain mineral nutrients such as phosphorus, one of the main limiting factors for plants growth, while fungi depend on the carbon supplied by the host plant.
Nowadays, we know that mycorrhization directly boosts not only plant mineral nutrition but also the natural capacity of plants to cope with biotic and abiotic stresses, as well as the photosynthetic capability and therefore CO2 fixation. Most land plants, including many crops, engage in this symbiosis in both natural and agricultural systems.
Arbuscular mycorrhizal (AM) symbiosis, one of the most ancient and widespread forms of this relationship, involves nutrient exchange at specialized, tree-like fungal structures called arbuscules, which are formed inside root cortical cells of plants. The formation of AM symbiosis requires tightly regulated molecular communication, ensuring mutual recognition and cooperation between both organisms.
Gene silencing across species
A key step for granting establishment of AM symbiosis is that plants recognize beneficial fungi as friends, and they don’t activate defense mechanisms as they would be a threat. That recognition is based on the molecular dialogue between both organisms. Current research shows that sRNAs are essential elements in this process, by regulating gene expression through gene silencing. Cross-kingdom RNA interference (ckRNAi) had been previously described as a key mechanism in plant-pathogen interactions in works pioneered by the co-author of this publication, Hailing Jin, from UC Riverside.
This new study published in New Phytologist demonstrates, for the first time, that sRNAs from the AM fungus Rhizophagus irregularis play a critical role in establishing this symbiosis. Specifically, a fungal sRNA named Rir2216 was found to hijack the RNAi machinery of the Medicago truncatula to silence the plant transcription factor MtWRKY69, leading to a promotion of fungal colonization.
Using advanced techniques like laser microdissection, researchers specifically analyzed arbuscule-containing cells and found that MtWRKY69 expression was downregulated compared to non-mycorrhizal cells. Molecular biology experiments confirmed that Rir2216 reduces MtWRKY69 levels and functions as a key player in ckRNAi.
“These micro-messages could be the ‘Esperanto’ between different organisms, as different as belonging to different kingdoms”, Ignacio Rubio-Somoza points out.
In addition, researchers found that plants with increased levels of MtWRKY69 expression showed a reduced mycorrhization, with a lower percentage of frequency, intensity and arbuscule abundance. This indicates that regulation of MtWRKY69 expression levels plays a role in controlling the extent of fungal colonization in mycorrhizal roots, confirming the biological significance of the finding.
Next steps and applications in agriculture
The research team is now studying the processes regulated by MtWRKY69 to determine its mode of action. Phylogenetic analysis determined that the sRNA targeted sequence of MtWRKY69 is conserved through evolution, but specifically in those species capable of forming AM symbioses. Authors speculate that MtWRKY69 could be implicated in the plant’s stress response and that its downregulation could contribute to local suppression of the plant immune response, which would favor such an intimate root colonization by the beneficial fungus.
Improving the symbiotic capacity between plants and microorganisms offers a natural solution to many of the environmental problems we face. According to Ignacio Rubio-Somoza, “This knowledge could lead to a ‘genomic Tinder’, matching plants and microorganisms to optimize symbiosis and address agricultural and environmental challenges.”
This discovery opens the door to potential applications in agriculture, including the reduction of the need for fertilizers and agrochemicals by enhancing natural nutrient uptake, or the development of crops with improved resilience to environmental stressors like drought, temperature fluctuations, pests, etc. In addition, with increasing evidence of mycorrhizal contributions to global carbon dynamics, enhancing plant-fungal symbioses offers a sustainable path forward in increasing CO2 fixation and mitigating climate crisis.
Reference article
Alessandro Silvestri*, William Conrad Ledford*, Valentina Fiorilli, Cristina Votta, Alessia Scerna, Jacopo Tucconi, Antonio Mocchetti, Gianluca Grasso, Raffaella Balestrini, Hailing Jin, Ignacio Rubio-Somoza and Luisa Lanfranco. A fungal sRNA silences a host plant transcription factor to promote arbuscular mycorrhizal symbiosis. New Phytologist, https://doi.org/10.1111/nph.20273
About the authors and funding of the study
This work was supported by the project CN_00000033 funded under the National Recovery and Resilience Plan (NRRP), Mission 4 Component 2 Investment 1.4 – Call for tender No. 3138 of 16 December 2021, rectified by Decree n. 3175 of 18 December 2021 of the Italian Ministry of University and Research funded by the European Union – NextGenerationEU and by University of Turin (Ricerca locale). The work in the MoRE laboratory was funded by RTI2018-097262-B-I00 (funded by MCIN/AEI/10.13039/501100011033 and by ‘ERDF A way of making Europe’) and through the ‘Severo Ochoa Programme for Centres of Excellence in R&D’ 2016-2019 (SEV-2015-0533) and 2020-2023 (CEX2019-000902-S) funded by MCIN/AEI/10.13039/501100011033 and the CERCA program from the Generalitat de Catalunya. Postdoctoral fellowship to A.S. has received funding from the European Union's Horizon 2020 research and innovation program under the Marie Skłodowska-Curie grant agreement No 945043.
Las plantas y los hongos intercambian ‘mensajes moleculares’ para establecer simbiosis beneficiosas - Moléculas de ARN fúngico entran en las células de la raíz para silenciar genes de la planta
- Las relaciones simbióticas entre plantas y hongos son clave para el intercambio de nutrientes entre ambos y tienen consecuencias beneficiosas para el medio ambiente.
- Un grupo de investigación describe por primera vez que moléculas de ARN de pequeño tamaño de hongos viajan dentro de células de las plantas para inactivar sus genes, promoviendo la simbiosis.
- Este descubrimiento abre la puerta a posibles aplicaciones en agricultura, como la reducción de fertilizantes, la resistencia a la sequía y a altas temperaturas, o el aumento en la fijación de CO2.
En un estudio reciente publicado en la revista New Phytologist, investigadores del CRAG, en colaboración con la Universidad de Turín, revelan un nuevo mecanismo de comunicación entre especies, proporcionando nuevas perspectivas sobre cómo interactúan plantas y hongos para obtener beneficios mútuos. El trabajo, co-dirigido por Ignacio Rubio-Somoza, investigador CSIC en el CRAG, y la profesora Luisa Lanfranco de la Universidad de Turín, presenta la primera evidencia experimental de qué moléculas de ARN de pequeño tamaño (sRNA, del inglés small RNA) de los hongos pueden silenciar genes de las plantas para facilitar el establecimiento de simbiosis.
Una simbiosis ancestral para retos antiguos y modernos
Hace aproximadamente 450 millones de años, cuando las plantas comenzaron a colonizar la tierra, se encontraron con un entorno hostil. Las asociaciones simbióticas con hongos, particularmente los hongos micorrízicos, se volvieron cruciales para la supervivencia. Estas asociaciones, basadas en el intercambio de nutrientes, permiten a las plantas obtener nutrientes minerales como el fósforo, uno de los principales factores limitantes para el crecimiento vegetal, mientras que los hongos dependen del carbono que suministra la planta huésped.
Hoy en día, se sabe que la micorrización no solo mejora la nutrición mineral de las plantas, sino también su capacidad natural para afrontar estreses bióticos y abióticos, así como la capacidad fotosintética y, por lo tanto, la fijación de CO2. La mayoría de las plantas terrestres, incluidas muchas especies cultivadas, participan en esta simbiosis tanto en sistemas naturales como agrícolas.
La simbiosis micorrízica arbuscular (AM), una de las formas más antiguas y extendidas de esta relación, implica el intercambio de nutrientes en estructuras fúngicas especializadas, en forma de árbol, llamadas arbúsculos, que se forman dentro de las células corticales de las raíces de las plantas. La formación de la simbiosis AM requiere una comunicación molecular estrictamente regulada, que garantiza el reconocimiento mutuo y la cooperación entre ambos organismos.
Silenciamiento genético entre especies
Un paso clave para permitir el establecimiento de la simbiosis AM es que las plantas reconozcan a los hongos beneficiosos como aliados y no activen mecanismos de defensa como si fueran una amenaza. Ese reconocimiento se basa en el diálogo molecular entre ambos organismos. La investigación actual muestra que los sRNAs son elementos esenciales en este proceso, regulando la expresión genética mediante el silenciamiento genético. La interferencia de ARN entre reinos (ckRNAi, del inglés cross-kingdom RNA interference) se había descrito previamente como un mecanismo clave en las interacciones planta-patógeno, en trabajos pioneros de Hailing Jin, coautora de esta publicación y profesora en UC Riverside.
Este nuevo estudio demuestra, por primera vez, que los sRNAs del hongo AM Rhizophagus irregularis desempeñan un papel crucial en el establecimiento de esta simbiosis. Específicamente, se descubrió que un sRNA fúngico denominado Rir2216 secuestra la maquinaria de interferencia de ARN de la planta Medicago truncatula para silenciar su factor de transcripción MtWRKY69, lo que promueve la colonización fúngica.
Usando técnicas avanzadas como la microdisección láser, el equipo investigador analizó específicamente las células que contenían arbúsculos y encontraron que la expresión de MtWRKY69 estaba reducida en comparación con las células no micorrizadas. Experimentos de biología molecular confirmaron que Rir2216 reduce los niveles de MtWRKY69 y actúa como un elemento clave en la ckRNAi.
“Estos micromensajes podrían ser el 'Esperanto' entre diferentes organismos, que pueden ser tan diferentes como pertenecientes a diferentes reinos”, señala Ignacio Rubio-Somoza.
Además, los investigadores encontraron que las plantas con mayores niveles de expresión de MtWRKY69 mostraron una micorrización reducida, con un menor porcentaje de frecuencia, intensidad y abundancia de arbúsculos. Esto indica que la regulación de los niveles de expresión de MtWRKY69 desempeña un papel importante en el control del nivel de colonización fúngica en las raíces micorrícicas, lo que confirma la importancia biológica del hallazgo.
Próximos pasos y aplicaciones en agricultura
El equipo de investigación está estudiando ahora los procesos regulados por MtWRKY69 para determinar su mecanismo de acción. Un análisis filogenético determinó que la secuencia objetivo de MtWRKY69 está conservada evolutivamente, pero específicamente en aquellas especies capaces de formar simbiosis AM. Los autores especulan que MtWRKY69 podría estar implicado en la respuesta al estrés de la planta y que su reducción podría contribuir a la supresión local de la respuesta inmune, lo que favorecería una colonización más íntima por parte del hongo.
Mejorar la capacidad simbiótica entre plantas y microorganismos ofrece una solución natural a muchos de los problemas medioambientales a los que nos enfrentamos. Según Ignacio Rubio-Somoza, “este conocimiento podría usarse como un 'Tinder genómico', que buscaría las mejores parejas de plantas y microorganismos para optimizar la simbiosis y así abordar desafíos agrícolas y ambientales”.
Este descubrimiento abre la puerta a posibles aplicaciones en agricultura, como la reducción de la necesidad de fertilizantes y agroquímicos al mejorar la absorción natural de nutrientes, o el desarrollo de cultivos con mayor resistencia a factores de estrés ambiental como sequías, fluctuaciones de temperatura, plagas, etc. Además, con cada vez más evidencias de la contribución de las micorrizas a la dinámica del ciclo de carbono global, la mejora de las simbiosis entre plantas y hongos ofrece un camino sostenible para aumentar la fijación de CO2 y mitigar la crisis climática.
Artículo de referencia
Alessandro Silvestri*, William Conrad Ledford*, Valentina Fiorilli, Cristina Votta, Alessia Scerna, Jacopo Tucconi, Antonio Mocchetti, Gianluca Grasso, Raffaella Balestrini, Hailing Jin, Ignacio Rubio-Somoza and Luisa Lanfranco. A fungal sRNA silences a host plant transcription factor to promote arbuscular mycorrhizal symbiosis. New Phytologist, https://doi.org/10.1111/nph.20273
Sobre los autores y la financiación del estudio
Este trabajo fue apoyado por el proyecto CN_00000033 financiado en el marco del Plan Nacional de Recuperación y Resiliencia (NRRP), Misión 4 Componente 2 Inversión 1.4 – Convocatoria de licitación n.º 3138 de 16 de diciembre de 2021, rectificada por el Decreto n.º 3175 de 18 de diciembre de 2021 del Ministerio de Universidad e Investigación italiano financiado por la Unión Europea – NextGenerationEU y por la Universidad de Turín (Ricerca locale). El trabajo en el laboratorio del MoRE ha sido financiado por los RTI2018-097262-B-I00 (financiados por MCIN/AEI/10.13039/501100011033 y por 'FEDER: Una manera de hacer Europa') y a través del 'Programa Severo Ochoa de Centros de Excelencia en Investigación y Desarrollo' 2016-2019 (SEV-2015-0533) y 2020-2023 (CEX2019-000902-S) financiados por MCIN/AEI/10.13039/501100011033 y el programa CERCA de la Generalitat de Catalunya. La beca postdoctoral de A.S. ha sido financiada por el programa de investigación e innovación Horizon 2020 de la Unión Europea en virtud del acuerdo de subvención Marie Skłodowska-Curie n.º 945043.
Les plantes i els fongs intercanvien 'missatges moleculars' per establir simbiosis beneficioses - Molècules d'ARN del fong entren a les cèl·lules de l'arrel per silenciar gens de la planta
- Les relacions simbiòtiques entre plantes i fongs són clau per a l'intercanvi de nutrients entre ells i tenen conseqüències beneficioses per al medi ambient.
- Un grup d’investigadors ha descrit per primera vegada que molècules d'ARN de mida petita de fongs viatgen a l'interior de cèl·lules de plantes per inactivar determinats gens, promovent la simbiosi.
- Aquest descobriment obre la porta a possibles aplicacions en agricultura, com la reducció de fertilitzants, la resistència a la sequera i a les altes temperatures, o l'augment en la fixació de CO2.
En un estudi recent publicat a la revista New Phytologist, investigadors del CRAG, en col·laboració amb la Universitat de Torí, revelen un nou mecanisme de comunicació entre espècies, aportant noves perspectives sobre com interactuen plantes i fongs amb per obtenir beneficis mutus. El treball, co-dirigit per Ignacio Rubio-Somoza, investigador CSIC al CRAG, i la professora Luisa Lanfranco de la Universitat de Torí, presenta la primera evidència experimental que les molècules d'ARN de mida petita dels fongs poden silenciar gens de les plantes per facilitar l'establiment de simbiosis.
In a recent study published in New Phytologist, researchers from CRAG, in collaboration with the University of Torino, reveal a novel mechanism of cross-kingdom communication, providing new insights into how plants and fungi interact and live together with reciprocal benefits. The work, co-led by Ignacio Rubio-Somoza, CSIC researcher at CRAG, and Professor Luisa Lanfranco from the University of Torino, presents the first experimental evidence that fungal small RNA molecules (sRNAs) can silence plant genes to facilitate the establishment of a symbiotic relationship.
Una simbiosi ancestral per a desafiaments antics i moderns
Fa aproximadament 450 milions d'anys, quan les plantes van començar a colonitzar la terra, es van trobar amb un entorn hostil. Les associacions simbiòtiques amb fongs, especialment amb els fongs micorízics, es van convertir essencials per a la supervivència. Aquestes associacions, basades en l'intercanvi de nutrients, permeten a les plantes obtenir nutrients minerals com el fòsfor, un dels principals factors limitants per al creixement vegetal, mentre que els fongs depenen del carboni subministrat per la planta hoste.
Avui dia, se sap que la micorrització no només millora la nutrició mineral de les plantes, sinó també la seva capacitat natural per afrontar estrès biòtic i abiòtic, així com la capacitat fotosintètica i, per tant, la fixació de CO₂. La majoria de les plantes terrestres, incloses moltes espècies cultivades, participen en aquesta simbiosi tant en sistemes naturals com agrícoles.
La simbiosi micorízica arbuscular (AM), una de les formes més antigues i àmpliament esteses d'aquesta relació, implica l'intercanvi de nutrients en estructures fúngiques especialitzades, en forma d'arbre, anomenades arbúsculs, que es formen dins les cèl·lules corticals de les arrels de les plantes. La formació de la simbiosi AM requereix una comunicació molecular estrictament regulada, que garanteix el reconeixement mutu i la cooperació entre ambdós organismes.
Silenciament genètic entre espècies
Un pas clau per permetre l'establiment de la simbiosi AM és que les plantes reconeguin els fongs beneficiosos com a aliats i no activin mecanismes de defensa com si fossin una amenaça. Aquest reconeixement es basa en el diàleg molecular entre els dos organismes. La investigació actual mostra que els sRNAs són elements essencials en aquest procés, regulant l'expressió genètica mitjançant el silenciament genètic. La interferència d'ARN entre regnes (ckRNAi, de l’anglès cross-kingdom RNA interference) s'havia descrit prèviament com un mecanisme clau en les interaccions planta-patogen, en treballs pioners de Hailing Jin, coautora d'aquesta publicació i professora de la UC Riverside.
Aquest nou estudi demostra, per primera vegada, que els sRNAs del fong AM Rhizophagus irregularis juguen un paper crucial en l'establiment d'aquesta simbiosi. Específicament, es va descobrir que un sRNA fúngic anomenat Rir2216 segresta la maquinària d'interferència d'ARN de Medicago truncatula per silenciar el factor de transcripció MtWRKY69, afavorint així la colonització fúngica.
Usant tècniques avançades com la microdissecció làser, l’equip investigador va analitzar específicament les cèl·lules que contenien arbúsculs i van trobar que l'expressió de MtWRKY69 estava reduïda en comparació amb les cèl·lules no micorríziques. Experiments de biologia molecular van confirmar que Rir2216 redueix els nivells de MtWRKY69 i actua com un element clau en la ckRNAi.
“Aquests micromissatges podrien ser l''Esperanto' entre diferents organismes, que poden ser tan diferents com pertanyents a diferents regnes”, assenyala Ignacio Rubio-Somoza.
A més, els investigadors van trobar que les plantes amb majors nivells d'expressió de MtWRKY69 mostraren una micorrització reduïda, amb un percentatge menor de freqüència, intensitat i abundància d'arbúsculs. Això indica que la regulació dels nivells d'expressió de MtWRKY69 exerceix un paper important en el control del nivell de colonització fúngica en les arrels micorríciques, la qual cosa confirma la importància biològica de la troballa.
Propers passos i aplicacions en agricultura
L'equip de recerca està estudiant ara els processos regulats per MtWRKY69 per determinar el seu mecanisme d'acció. Una anàlisi filogenètica va determinar que la seqüència objectiu de MtWRKY69 està conservada evolutivament, però específicament en aquelles espècies que són capaces de formar simbiosis AM. Els autors especulen que MtWRKY69 podria estar implicat en la resposta a l'estrès de la planta i que la seva reducció podria contribuir a la supressió local de la resposta immune de la planta, afavorint una colonització més íntima per part del fong.
Millorar la capacitat simbiòtica entre plantes i microorganismes ofereix una solució natural a molts dels problemes mediambientals als quals ens enfrontem. Segons Ignacio Rubio-Somoza, “aquest coneixement podria usar-se com un 'Tinder genòmic', que buscaria les millors parelles de plantes i microorganismes per optimitzar la simbiosi i així abordar reptes agrícoles i ambientals.”
Aquest descobriment obre la porta a possibles aplicacions en agricultura, com la reducció de la necessitat de fertilitzants i agroquímics en millorar l' absorció natural de nutrients, o el desenvolupament de cultius amb major resistència a factors d' estrès ambiental com sequeres, fluctuacions de temperatura, plagues, etc. A més, amb cada vegada més evidències de la contribució de les micorritzades a la dinàmica del cicle de carboni global, la millora de les simbiosis entre plantes i fongs ofereix un camí sostenible per augmentar la fixació de CO2 i mitigar la crisi climàtica.
Article de referència
Alessandro Silvestri*, William Conrad Ledford*, Valentina Fiorilli, Cristina Votta, Alessia Scerna, Jacopo Tucconi, Antonio Mocchetti, Gianluca Grasso, Raffaella Balestrini, Hailing Jin, Ignacio Rubio-Somoza and Luisa Lanfranco. A fungal sRNA silences a host plant transcription factor to promote arbuscular mycorrhizal symbiosis. New Phytologist, https://doi.org/10.1111/nph.20273
Sobre els autors i el finançament de l’estudi
Aquest treball va ser recolzat pel projecte CN_00000033 finançat en el marc del Pla Nacional de Recuperació i Resiliència (NRRP), Missió 4 Component 2 Inversió 1.4 – Convocatòria de licitació nº 3138 de 16 de desembre de 2021, rectificada pel Decret nº 3175 de 18 de desembre de 2021 del Ministeri d'Universitat i Recerca italià finançat per la Unió Europea – NextGenerationEU i per la Universitat de Turíngia (Ricerca locale). El treball al laboratori del MoRE ha estat finançat pels RTI2018-097262-B-I00 (finançats per MCIN/AEI/10.13039/501100011033 i per 'FEDER: Una manera de fer Europa') i a través del 'Programa Severo Ochoa de Centres d'Excel·lència en Recerca i Desenvolupament' 2016-2019 (SEV-2015-0533) i 2020-2023 (CEX2019-000902-S) finançats per MCIN/AEI/10.13039/501100011033 i el programa CERCA de la Generalitat de Catalunya. La beca postdoctoral de A.S. ha estat finançada pel programa de recerca i innovació Horizon 2020 de la Unió Europea en virtut de l'acord de subvenció Marie Skłodowska-Curie nº 945043.
Topics
Species
